Japan Football League bắt đầu từ mùa 1999 khi giải hạng hai của J. League (J2) cũng được khai sinh. Cho đến trước đó, J. League chỉ bao gồm một hạng đấu và giải JFL cũ là hạng đấu cao thứ hai. Trong 16 đội thi đấu ở mùa giải trước của giải JFL cũ, 9 đội quyết định và được chấp nhận thi đấu tại J2 còn 7 đội khác cũng như Điện Yokogawa, đội thắng Trận tranh lên hạng khu vực, thành lập JFL mới. 8 đội đó cùng với Yokohama FC được phép tham dự do một hoàn cảnh đặc biệt sau khi Yokohama Flügels và Yokohama Marinos hợp nhất thi đấu trong mùa giải mở màn.

9 đội thi đấu trong mùa giải đầu tiên bao gồm: Denso SC, Honda Motors, Jatco FC, Đại học Kokushikan, Mito HollyHock, Dược Otsuka, Sony Sendai, Yokohama FC và Điện Yokogawa.

Trong mùa giải thứ hai số đội được nâng từ 9 lên 12, và đạt 16 năm 2001. Năm 2002 có 18 câu lạc bộ trước khi trở lại là 16 trong mùa tiếp theo và lại trở lại 18 năm 2006. Riêng mùa 2012 chỉ có 17 câu lạc bộ do Arte Takasaki bỏ cuộc.

Giải đấu lại một lần nữa bị giảm số đội vào mùa 2013, do 10 trong số 18 đã gia nhập giải đấu mớ J3 League. Và giải đấu cũng bị giảm xuống một hạng, trở thành hạng đấu thứ tư từ năm 2014.

Có 3 câu lạc bộ cũ của JFL từng tham dự giải đấu cao nhất: Yokohama FC (2007), Dược Otsuka (2014, với tên Tokushima Vortis), và Matsumoto Yamaga (2015).